ในปี 2004 ตอนอายุ 19 ปี มัลลิแกนเริ่มการแสดงละครเวที Forty Winks ที่ Royal Court Theatre ในลอนดอน[16][17] ในปีถัดไปเธอมีภาพยนตร์เปิดตัวเรื่อง Pride & Prejudice , (ปี 2005) ซึ่งดัดแปลงจากบทประพันธ์ของ Jane Austen เธอแสดงเป็น Kitty Bennet หลังจากนั้นหนึ่งปีเธอก็รับบทเด็กกำพร้า Ada Clare ในทีวีซีรีสฺ Bleak House (ดัดแปลงจากบทประพันธ์ของ Charles Dickens) ซึ่งได้รับรางวัล ภาพยนตร์ซีรีส์ประเภทดราม่ายอดเยี่ยม จาก BAFTA ในปี 2006 [18] ในปี 2007 มัลลิแกนมีงานการแสดงจำนวนมาก รวมถึง My Boy Jack นำแสดงโดยแดเนียล แรดคลิฟฟ์ และ Northanger Abbey (2007) เธอแสดงบท Elsie ลูกสาวของนักเขียน รัดยาร์ด คิปลิง (Rudyard Kiplin)  เธอได้รับรางวัล Constellation Award จากบทบาทการแสดงเป็น Sally Sparrow ในซีรีส์ Doctor Who ตอน "Blink" [19] ในปี 2007 เธอรับบทละครเวทีที่นำมาทำใหม่ The Seagull แสดงเป็น Nina กับ Kristin Scott Thomas และ Arkadina และตัวละคร Trigorin ของ Chiwetel Ejiofor สำหรับละครเวทีนี้ เธอได้รับการตอบรับเป็นอย่างดี และการยกย่องจากนักวิจารณ์ของ The Daily Telegraph และ The Observer  และในการเปิดตัวแสดงบรอดเวย์ของ The Seagull ในปี 2008 เธอก็ได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัล Drama Desk Award[20]

อาชีพการแสดงของ แครี มัลลิแกน ถึงจุดเบรกทรูครั้งใหญ่เมื่อตอนอายุ 22 ปี เธอรับบทผู้แสดงนำครั้งแรก เป็น Jenny ใน An Education (ปี 2009) ซึ่งเป็นภาพยนตร์อิสระ โดยผู้กำกับหญิงชาวเดนมาร์ก โลน เชอร์ฟิก (Lone Scherfig) และเขียนโดยนิก ฮอร์นบี มีนักแสดงหญิงนับร้อยที่เข้าทำออดิชั่น แต่ออดิชั่นของมัลลิแกนเป็นที่ประทับใจที่สุดกับ Scherfig [21][22] ภาพยนตร์และการแสดงของเธอได้รับคำวืจารณ์อย่างท่วมท้น มัลลิแกนได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัล Academy Award, Screen Actors Guild, Golden Globe, และชนะรางวั   BAFTA Lisa Schwarzbaum นิตยสาร EW และ Todd McCarthy นิตยสาร Variety ทั้งสองเปรียบเทียบการแสดงของเธอ กับออดรีย์ เฮปเบิร์น [23][24] Peter Travers นิตยสาร Rolling Stone อธิบายความสามารถการแสดงของแครี มัลลิแกน ว่าเป็น  "ดาวที่เร้าใจ ดึงดูดใจยิ่ง"[25] ขณะที่ Claudia Puig แห่ง USA Today รู้สึกว่ามัลลิแกนมีปีของการแสดงที่ดีที่สุด[26]  The Guardian โดย Peter Bradshaw สรุปว่า เธอแสดง "ได้ยอดเยี่ยม วิเศษมาก"[27] มัลลิแกนได้รับรางวัล Shooting Stars Award จากเทศกาลภาพยนตร์นานาชาติเบอร์ลิน ปี 2009[28] และได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัล BAFTA นักแสดงดาวรุ่ง ซึ่งเป็นผลของการโหวตสาธารณะในประเทศอังกฤษ

จากนั้น แครี มัลลิแกน ก็รับบทแสดงภาพยนตร์อิสระ The Greatest (2009)[29] หลังจากถูกคัดเลือกให้ร่วม  The Academy of Motion Picture Arts and Sciences,[30] เธอก็ชนะรางวัล British Independent Film Award จากการแสดงและเป็นผู้บรรยายด้วยในภาพยนตร์ Never Let Me Go (2010) ที่ดัดแปลงจากนวนิยายของ Kazuo Ishiguro  ภาพยนตร์นี้แข่งขันกับโครงการอื่นของเธอเอง คือ Wall Street: Money Never Sleeps กำกับโดยโอลิเวอร์ สโตน Kazuo Ishiguro  ถูกสกกรีนออกจากการแข่งขันที่เทศกาลภาพยนตร์เมืองคานส์ ปี 2010 [31] และเป็นโครงการสตูดิโอแรกของเธอด้วย [32] ปีถัดไป เธอก็ร่วมร้องเพลง "Write About Love" กับวงดนตรี Belle & Sebastian [33]

มัลลิแกนกลับไปแสดงละครเวที โปรดักชั่นขนาดเล็ก (off-Broadway) ที่ดัดแปลงจาก Through a Glass, Darkly  ของอิงมาร์ เบิร์กแมน ละครนี้เปิดการแสดงใน Atlantic Theater Company ช่วง 31 พฤษภาคม –3 กรกฎาคม 2011 [34] มัลลิแกนเล่นเป็นตัวละครหลักของเรื่อง ที่มีสภาวะจิตไม่ปรกติ เธอได้รับคำสรรเสริญอย่างมากจากนักวิจารณ์[35][36]

มัลลิแกน ร่วมแสดงในภาพยนตร์ Drive (2011) กำกับโดยผู้กำกับชาวเดนมาร์ก Nicolas Winding Refn เธอได้รับการเสนอเข้าชิงรางวัล นักแสดงสบทบหญิงยอดเยี่ยม เป็นครั้งที่สองจาก BAFTA [37] เธอถ่ายภาพยนตร์ Shame ของ Steve McQueen กับนักแสดง Michael Fassbender ในนิวยอร์ในเดือนมกราคม 2011[38] ภาพยนตร์ Drive เปืดตัวที่ Cannes Film Festival และ Shame ที่ Venice Film Festival ทั้งสองได้รับคำวิจารณ์ที่ดี [39]

มัลลิแกนรับบทเป็น Daisy Buchanan ตรงข้าม ลีโอนาร์โด ดิแคพรีโอ  ในภาพยนตร์ The Great Gatsby ซึ่งออกฉายในเดือนพฤษภาคม 2013 น[40][41] มัลลิแกนมีออดิชั่นกับบทบาทของ Daisy ในช่วงปลายปี 2010 ในขณะที่ร่วมอาหารค่ำของงานแฟชั่น Vogue ที่นครนิวยอร์ก ในเดือนพฤศจิกายน แคทเธอรีน มาร์ติน ภรรยาของ บาซ เลอห์มานน์  เป็นคนแจ้งให้เธอรู้ว่าได้รับบท Daisy  แล้วในเดือนพฤษภาคม ปี 2012 เธอเป็นประธานร่วมกับ แอนนา วินเทอร์ ของการจัดงาน Met Ball Gala ธีม Gatsby 2012 [42][43]

มัลลิแกนแสดงนำในภาพยนตร์ Far from the Madding Crowd ซึ่งดัดแปลงจากนวนิยายชื่อเดียวกันของ Thomas Hardy, กำกับโดย Thomas Vinterberg, Matthias Schoenaerts เป็นผู้แสดงนำชาย และ Tom Sturridge, Michael Sheen ร่วมแสดง [44][45]

ในเดือนมิถุนายน 2014 มัลลิแกนแแสดงละครเวที Skylight กับ Bill Nighy และ Matthew Beard, กำกับโดย Stephen Daldry ที่ Wyndham's Theatre ใน West End ลอนดอน [46]  ในปีเดียวกันนั้น ก็ได้รับรางวัล Revival of the Year จาก Evening Standard Theatre Award และรางวัล Best Revival จาก Olivier Award[47] เธอกลับไปแสดงที่บรอดเวย์ตอนที่ Skylight ย้ายไปในเดือนเมษายน 2015 การแสดงของเธอในตัวละคร Kyra ได้รับคำนิยมสูง และเธอก็ได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัลการแสดงยอดเยี่ยมโดยนักแสดงนำหญิงในเวทีละคร จาก Tony Award [48][49]

มัลลิแกนแสดงนำในภาพยนตร์ Suffragette กำกับโดย Sarah Gavron และเขียนบทโดย Abi Morgan และออกฉายในเดือนตุลาคม 2015 น[50]

ในเดือนกันยายน 2016 มีแถลงข่าวว่า เธอรับบทตรงข้ามกับ Jake Gyllenhaal ในภาพยนตร์อิสระเรื่อง Wildlife ซึ่งดัดแปลงจากนวนิยายชื่อเดียวกันของ Richard Ford  ภาพยนตร์เรื่องนี้กำกบโดย Paul Dano และเขียนบทโดย Dano และ Zoe Kazan [51]